A quarta temporada começa com Dean acordando confuso num campo. Mais tarde descobre que foi salvo do Inferno por um anjo chamado Castiel, sob as ordens de Deus. Sam desenvolveu as suas habilidades com a ajuda de Ruby durante os quatro meses em que Dean esteve morto. Pouco depois descobre-se que Dean foi ressuscitado para ajudar a parar o plano de Lilith de quebrar o 66 selos que libertariam Lúcifer da sua prisão. No último episódio Sam mata Lilith, mas a sua morte é o último selo. Os anjos também queriam que os selos se quebrassem porque acreditam que Dean é o único que pode matar Lúcifer e, assim, os anjos podem criar o Paraíso na Terra. Ruby revela que manipulou Sam desde que conheceram,então ele e Dean a matam, por vingança. Com todos os selos quebrados, Lúcifer é liberto.
Episódio 1 - Lazarus Rising
Depois de 4 meses de sua morte, Dean ressuscita. Sua primeira preocupação foi procurar o irmão com a ajuda de Bobby. Ao encontrá-lo, Sam garante que não fez nenhum pacto com o mal para ressucistá-lo. Intrigados, Bobby os leva a uma vidente, que ao atendê-los fica cega enquanto vários demônios ficam cara a cara com os irmãos Winschester. Um anjo se apresenta como Castiel e dará algumas respostas aos irmãos.
Episódio 2 - Are You There, God? It´s Me, Dean Winchester
Enquanto Sam e Dean conversam sobre Castiel, Dean confessa que não acredita que Deus o trataria individualmente. Sam tenta convencê-lo de quão importante ele é pra Deus, mas ao testemunharem os fantasmas das crianças que Bobby não conseguiu salvar, Dean questiona mais ainda se Deus existe.
Episódio 3 - In the Beginning
Dean é transportado de volta no tempo e fica chocado quando aterrissa em Lawrence, Kansas. No entanto, esse choque se transforma em espanto quando ele encontra um jovem John Winchester e Mary, que acabaram de se apaixonar. Dean não está certo do motivo pelo qual ele foi enviado ao passado, então aproveita o tempo com seus pais e a avô recém-descoberta, que pode estar encondendo um segredo fundamental para Sam e Dean.
Episódio 4 - Metamorphorsis
Ao flagrar Sam com Ruby, com o pretexto que ela o está ajudando a encontrar Lillith, Dean fica furioso. Ele fica ainda mais preocupado quando descobre que Sam está exorcizando demônios com a mente. Mesmo assim, os dois tentam ajudar um homem com uma infecção misteriosa que o transforma em um monstro. Os irmãos discordam no caso: Sam acha que o homem pode mudar através da razão passando a refrear seus instintos, mas Dean acredita que a coisa mais humana a fazer é matá-lo. Castiel pede a Dean que detenha Sam, ou ele o fará.
Episódio 5 - Monster Movies
Pensilvânia 2008 - Vários assassinatos ocorrem durante a celebração da Oktoberfest. Os crimes são atribuídos a grandes monstros como vampiros, lobisomens e múmias. Seria mais um caso de metamorfos envolvendo grandes monstros do cinema?
Episódio 6 - Yellow Fever
Ao investigar a estranha morte de Frank Obrien, Dean começa a ter alucinações, coceira e um profundo sentimento de medo. Tudo indica que o "espírito" infecta pessoas com medo e por isso Dean tem apenas horas de vida. Sam e Bobby correm contra o tempo para salvá-lo.
Episódio 7 - It´s The Pumpkin, Sam Winchester
Dois dias antes do Halloween, os irmãos investigam o caso de um homem que vomita lâminas de barbear. Castiel, acompanhado do amigo Uriel, se apresenta a Sam e os faz ver que a bruxa que está na cidade é mais esperta que os dois e muito perigosa.
Episódio 8 - Wishful Thinking
Sam e Dean investigam uma pequena cidade onde um poço dos desejos funciona tão bem que um ursinho de pelúcia vem à vida, alguém ganha na loteria e um nerd arranja uma namorada gostosona. Os irmãos percebem, porém, que embora todo mundo esteja feliz agora, o resultado final pode ser desastroso, já que os pedidos são realizados por um preço terrível.
Episódio 9 - I Know What You Did Last Summer
Ruby diz Sam e Dean que um poderoso demônio chamado Alastair (ator convidado Mark Rolston - "Cold Case", "CSI: Miami", "The Shield") está à procura de uma garota chamada Anna (atriz convidada Julie McNiven - "Mad Men"), que pode ouvir as conversas dos anjos. Os três partem para encontrar Ana, sem esperar que Alastair pudesse descobrir seus planos. Dean ataca Sam por confiar em Ruby, então Sam lhe diz o que aconteceu durante esses meses em que o irmão estava no inferno e como Ruby salvou sua vida.
Episódio 10 - Heaven And Hell
Os anjos Cassiel e Uriel chegam para buscar a garotinha Ana. Ao ser hipnotizada, ela se lembra quem é: um anjo. Desconfia-se que a menina tenha caído na Terra como penalidade; mas agora o céu a quer morta e o inferno a quer viva. Por isso anjos e demônios se enfrentam. Enfim Dean conta pra Sam como foi parar no inferno
Episódio 11 - Family Remains
Enquanto Dean e Sam investigam o que explicaria um homem aparecer morto,
sozinho, em casa, sem nenhum sinal de arrombamento nem violência, os novos moradores da casa chegam de mudança. Os irmãos tentam de todo modo evitar a mudança, mas não têm sucesso. As crianças logo fazem amizade com antigos moradores da casa que revelam não querer adultos no local.
Episódio 12 - Criss Angel Is A Douche Bag
Num festival de mágica Sam e Dean conhecem três, atualmente decadentes, velhos mágicos: Charlie, Jay e Vernon. Um deles faz um acordo para adquirir poderes mágicos reais, mas o preço é extremamente elevado. Sam e Dean correm contra o tempo para inverter o feitiço antes que outros sofram as consequências.
Episódio 13 - After School Special
Sam e Dean visitam a velha escola onde estudaram pois uma garota foi agredida verbalmente e morta. Enquanto disfarçados de faxineiros, eles investigam o crime e se recordam do tempo em que Sam era vítima de "Bulying"; enquanto Dean era o Sr. Popular.
Episódio 14 - Sex And Violence
Os irmãos Winchesters chegam a um vilarejo do Iowa onde um tipo de crime se repete: um homem, sem motivo aparente, espanca sua esposa até a morte. Para tentar entender o que há por trás do crime, Sam e Dean se passam por advogados de defesa do assassino. Tudo indica que se trata de uma "Siren", ou seja, de um ser peixe-mulher que assume diversas formas e se "alimenta" de amor. Até Sam e Dean são enfeitiçados por ela.
Episódio 15 - Death Takes A Holiday
Em mais uma dica de Bobby, os irmãos vão até uma cidadezinha do Wyoming investigar o motivo de ninguém morrer ali. Tudo indica que os demônios capturaram o ceifeiro da região. Como matar a morte? Para solucionar o caso, Sam e Dean se aventuram num passeio no mundo dos mortos.
Episódio 16 - On The Head Of A Pin
Sam e Dean vão ao enterro da vidente Pamela. Alguém roubou a espada de Lúcifer e está matando anjos. Castiel e Uriel capturam Alastair. Como sabem o que Dean sofreu no inferno, os anjos querem que ele torture Alastair. Mesmo Sam sendo contra, Dean aceita o trabalho. Ele se mostra seguro diante de Alastair, mas quando descobre o nome do demônio, se vê em perigo.
Episódio 17 - It’s A Terrible Life
Caso os irmãos não fossem caçadores do sobrenatural, como seriam suas vidas? Dean seria um executivo na mesma empresa que Sam, que trabalharia na área de telemarketing. Mas nessa história, eles não reconhecem um ao outro. Curiosamente Sam tem visões com Dean que só serão entendidas quando um email do RH leva pessoas a morte!
Episódio 18 - The Monster At The End Of This Book
Sam e Dean descobrem que são protagonistas de uma série de livros chamada Sobrenatural. Percebem que ali são relatados fatos que só os dois viveram. Intrigados, procuram o autor das histórias. Chegam a Carver e o pressionam a dizer como ele sabe tanto sobre eles. Mais desesperados ficam quando percebem que seus próximos passos já estão ou serão em breve escritos por Carver.
Episódio 19 - Jump The Shark
Uma ligação de um rapaz de 19 anos procurando por John Winschester intriga Sam e Dean. O garoto diz que John é seu pai. Dean acha que se trata de uma cilada do demônio. Sam acredita no rapaz que, logo consegue provar que é mesmo irmão deles. Em meio a uma luta com o mal, Sam acha bom tê-lo como mais um parceiro na caça ao mal; Dean discorda e quer ver Adam levando uma vida normal.
Episódio 20 - The Rapture
Castiel, num sonho, diz a Dean que tem algo importante para lhe contar, mas teria que ser num determinado endereço. Sam acompanha Dean pensando encontrar Castiel, mas ficam chocados quando se deparam com Jimmy Novak, o herdeiro de Castiel. Dean e Bob prendem Sam, pois descobrem que ele está bebendo sangue.
Episódio 21 - When The Levee Breaks
Preso num quarto sob os cuidados de Bobby e Dean, Sam admite que bebe sangue de demônios para matar Lillith. Na prisão, um demônio o tortura em suas alucinações. Num de seus devaneios, sua mãe aparece e diz que ele pode usar seu dom por justiça. Durante uma crise de abstinência, Castiel liberta Sam, sem a autorização de Dean. Quando os irmãos se reencontram trocam socos.
Episódio 22 - Lucifer Rising
Pelo que tudo indica, o apocalipse inevitavelmente se aproxima e por isso os irmãos se preparam. Dean, ainda decepcionado com o fato de Sam se alimentar de sangue, é advertido por Bobby para não desistir do irmão. Em contrapartida, Sam se alia a Ruby, na sua grande chance de matar Lillith. Enquanto isso Castiel diz a Dean que chegou sua hora de deter o demônio. Assim sendo, Dean não poupa esforços e enfia a faca em Ruby! Será que ela morreu?
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